В 1939 году была разрушена колокольня Богоявленской церкви разобрана на кирпич. А вместе с ней и церковная ограда. В годы Великой Отечественной войны собор лишился своего главного завершения, был сбит малый глухой восьмерик, а вместе с ним и венчавшая его главка с крестом. Это положение зафиксировано на фотографии 1947 года. В 1945 году храм был поставлен на учет Орловским отделом по делам архитектуры, а на его стене была установлена охранная доска.
В 1948 году, когда Богоявленский собор уже находился в ведении верующих, началась подготовка к ремонтно-восстановительным работам. В результате было восстановлено завершение храма, возведена церковная ограда. Но в 1952 году главка свалилась, и на ее месте была установлена новая. В 1956 году «художником из Москвы» была частично расписана трапезная храма, а в 1957 его основной объем с восстановлением старой живописи.
Храм оставался действующим до 1963 года. Судя по фотографиям, вплоть до этого времени он имел главку и крест. В 1964 году Богоявленский собор был отобран у верующих и приспособлен под городской кукольный театр. Согласно проекту была разобрана глава храма, сняты кресты, а внутреннее подкупольное пространство перекрыто плоским потолком.